Første kapitel af Aarhus Universitets historie blev indledt med indvielsen af "Universitetsundervisningen i Jylland" i Teknisk Skoles festsal 11. september 1928.
Århus Kommune havde stillet et budget på 33.000 kr. til rådighed for det første år, man havde lejet undervisningslokaler i Teknisk Skole og fået ansat en lærerstab bestående af en professor i filosofi og fire docenter i henholdsvis dansk, engelsk, tysk og fransk. På indvielsesdagen havde 64 studerende meldt sig. I løbet af første semester nåede tallet op på 78. En bred kreds af borgere fra byens erhvervsliv, organisationer og institutioner havde i 1921 sluttet sig sammen i organisationen "Universitets-Samvirket, Aarhus", der sammen med Århus Kommune udgjorde drivkraften i kampen for at få Danmarks andet universitet placeret i Århus.
Fra starten i 1928 havde Universitets-Samvirket til opgave at deltage i universitetets bestyrelse sammen med repræsentanter for byrådet og en repræsentant for universitetets lærere. Nok så vigtig var dog organisationens opgave med at rejse midler til opførelse af universitetsbygninger på den grund, som kommunen i 1929 skænkede til den kommende universitetspark.
Frem til 1940'erne blev universitetets bygninger opført udelukkende for indsamlede midler. Staten finansierede hovedparten af driften fra og med 1932. Fra 1933 begyndte man at bruge navnet "Aarhus Universitet".
Man havde i 1928 lagt ud med en humanistisk undervisning (i filosofi og sprog), og i 1933 påbegyndte Det Lægevidenskabelige Fakultet (formelt konstitueret i 1935) sin undervisning i de grundlæggende lægevidenskabelige fag. Fakultetet, der i 1953 stod fuldt udbygget, blev i 1992 fusioneret med Tandlægehøjskolen, hvorefter det skiftede navn til Det Sundhedsvidenskabelige Fakultet.
Det Økonomiske og Juridiske Fakultet blev oprettet i 1936. Efter at fagene statskundskab og psykologi kom til under samme område i henholdsvis 1959 og 1968, skiftede fakultetet navn til Det Samfundsvidenskabelige Fakultet.
I 1942 oprettedes Det Teologiske Fakultet, efter at en privat organiseret teologiundervisning havde fundet sted ved universitetet siden 1932.
Det Naturvidenskabelige Fakultet blev oprettet i 1954. I den forbindelse flyttede fagene fysik og kemi fra Det Lægevidenskabelige Fakultet over i det nye fakultet og tilsvarende med geografi fra Det Humanistiske Fakultet. Kun faget matematik var helt nyt.
Aarhus Universitet fungerede som selvejende institution frem til 1970, hvor det blev en statslig læreanstalt under den første styrelseslov. Dermed gled Universitets-Samvirket og byrådet ud af universitetets ledelse. Men også som statsinstitution fungerer universitetet i et tæt samspil med byens styre, erhvervsliv og institutioner, hvilket Forskerparken er et godt eksempel på. Med Universitetsloven af 1992 blev kredse uden for universitetet igen repræsenteret i ledelsen. I henhold til universitetsloven af 2003 skal universiteterne ledes af en bestyrelse, og rektor, dekaner og institutledere skal ikke længere som hidtil vælges, men ansættes. I januar 2004 tiltrådte en bestyrelse, som i august 2005 ansatte en rektor.
Professor emeritus Jens Chr. Skou modtog i 1997 nobelprisen i kemi for sin opdagelse af natrium-kalium-pumpen.
I 2003 var antallet af ordinære studerende 21.948, mens der samme år var indskrevet 738 ph.d.-studerende.
Aarhus Universitets bygninger er samlet i og omkring Universitetsparken, der gennem årene er blevet udvidet en del. Den første bygning, der stod klar i 1933, var oprindelig indrettet med henblik på lægevidenskabelig undervisning. Den ligger på et fremskudt næs på morænekløftens østlige side og rummer i dag en del af de samfundsvidenskabelige fag.
Med enkelte modifikationer har byggestilen i Universitetsparken ligget fast, siden arkitekterne Kay Fisker, C.F. Møller og Povl Stegmann i 1931 vandt den udskrevne arkitektkonkurrence. Siden 1939 har C.F. Møllers Tegnestue stået for byggeriet. I harmonisk samspil med den kuperede park danner de ensartede bygninger en smuk 'campus', der har opnået international berømmelse.
De karakteristiske gulstensbygninger i Universitetsparken rummer et samlet etageareal på 246.000 m2. Derudover råder universitetet over en række bygninger uden for parken med et samlet etageareal på 59.000 m2.
Gennem tre årtier har forhistorisk arkæologi, middelalderarkæologi og etnografi haft lokaler på den gamle herregård Moesgård syd for Århus, og siden midten af 1970'erne har en række humanistiske fag haft hjemme i Trøjborgkomplekset. Botanik og Psykologi har indtil fornylig haft adresse i Risskov.
Den tidligere Langelandsgades Kaserne har fra 1998 dannet ramme om de æstetiske fag, og sprogfagene er i 1999 flyttet ind i Nobelparkens nyopførte bygninger på hjørnet af Randersvej og Nordre Ringgade.
I år 2000 flyttede Det Teologiske Fakultet ud fra Hovedbygningen og ind i det tidligere Ortopædisk Hospital, og i Åbogade indviede man IT-parken. Samme år genåbnede den tidligere Fødselsanstalt som sundhedsvidenskabeligt bibliotek og uddannelsescenter under navnet Victor Albeck-Bygningen.
I Universitetsparken blev en ny bygning med fem auditorier taget i brug i 2001. Bygningen er udsmykket af kunstneren Per Kirkeby.
I 2006 blev Handels- og Ingeniørhøjskolen i Herning (HIH) en del af Aarhus Universitet, og fra 2007 gælder det samme for Handelshøjskolen i Århus, Danmarks JordbrugsForskning, Danmarks Miljøundersøgelser og Danmarks Pædagogiske Universitet. I 2012 blev Ingeniørhøjskolen i Århus en del af Aarhus Universitet. Aarhus Universitet omfatter efter fusionerne omkring 40.000 studerende og 10.000 medarbejdere.
Efter fusionerne i 2006 og 2007 havde der eksisteret 9 faglige hovedområder. Dette antal reduceredes i forbindelse med en faglig udviklingsproces, således at der i januar 2011 bestod fire faglige hovedområder: Aarhus Faculty of Arts (Kulturvidenskab), Aarhus Faculty of Science and Technology (Naturvidenskab og Teknologi), Aarhus Faculty of Health Sciences (Sundhedsvidenskab) og School of Business Studies and Social Sciences (Erhverv & Samfundsvidenskab).
